Linklater ist als Filmregisseur ein Autodidakt. Nach zahlreichen Gelegenheitsjobs gründete er in Austin eine kleine Filmproduktionsfirma, um seinen ersten Kurzfilm zu drehen, der 1987 erschien. Seinen Durchbruch schaffte er mit der Teenie-Komödie Confusion – Sommer der Ausgeflippten 1993. Fortan wurde er als Regie-Wunderkind in den USA gefeiert. Bereits sein nächster Film Before Sunrise brachte ihm 1995 den Silbernen Bären bei den Internationalen Filmfestspielen in Berlin für die beste Regie ein.

Wiederholt arbeitete Linklater mit dem Schauspieler Ethan Hawke zusammen, so unter anderem in Before Sunrise (1995), Die Newton Boys (1998), Waking Life (2001), Tape (2001), Before Sunset (2004), Fast Food Nation (2006), Before Midnight (2013) und Boyhood (2014).

Sein Film Slacker (1990) war stilbildendes Vorbild für RegisseurInnen der 2000er und 2010er Jahre, die dem Filmgenre Mumblecore - ein Indiefilm-Subgenre - zugeordnet werden.

Von 2002 bis 2013 realisiert Linklater den Film Boyhood, der das Aufwachsen eines von Ellar Coltrane dargestellten Jungen über den Zeitraum von 12 Jahren zeigt. Die Besonderheit an dem Film ist, dass die SchauspielerInnen im Verlauf des sehr langen Filmprojekts reell wachsen und altern, sodass die Coming-of-Age-Geschichte realistisch - immer mit derselben Besetzung - inszeniert werden konnte. Insofern ist Boyhood eine fiktive filmische Langzeitstudie. Der Film feierte seine Premiere beim Sundance Film Festival 2014. In Deutschland lief er erstmals im Wettbewerb der Internationalen Filmfestspiele Berlin 2014, bei dem Richard Linklater den Silbernen Bären für die beste Regie erhielt.

Seine 1994 geborene Tochter Lorelei Linklater ist als Schauspielerin tätig.