New York, 1946: Top-Agentin Peggy Carter hat noch immer mit dem Verlust von Steve Rogers alias Captain America zu kämpfen. Zudem wird sie seit Ende des Krieges nur noch mit anspruchslosen Verwaltungsaufgaben betreut - bis ihr alter Bekannter Howard Stark auftaucht und durch den Verkauf von hochentwickelten tödlichen Waffen in Schwierigkeiten gerät. Nun muss Peggy mit Hilfe von Edwin Jarvis als geheime Doppelagentin arbeiten, um eine Massenvernichtung zu verhindern und Starks Namen einzuwaschen.